Linguatula serrata (Frölich, 1789) este un endoparazit cosmopolit care face parte din subclasa Pentastomida, ordinul Porocephalida, familia Linguatulidae, fiind înrudit filogenetic cu artropodele(1,26). Adulţii se localizează la nivelul căilor respiratorii anterioare (pasajul nazofaringian şi sinusurile frontale) ale carnivorelor (câini, lupi, şacali, vulpi, pisici), în timp ce formele larvale se localizează în limfonodurile şi viscerele (pulmoni, ficat, splină, ochi) erbivorelor (oi, capre, vaci, iepure de câmp, căprioară)(4,5,8,9,11,14,21). În ultimul timp, în diferite ţări europene a fost raportată apariţia unor noi cazuri de linguatuloză canină, ca urmare a importului de câini din România, cum ar fi Anglia(14,28,29), Germania(4,25), Norvegia(7) şi Italia(15). Importanţa acestui parazit rezidă din potenţialul său zoonotic, omul putând fi atât gazdă definitivă, cât şi gazdă intermediară, în funcţie de modul de contaminare(1,3,16,17,23).

Morfologie:
Numele său special se datorează formei pe care o prezintă parazitul adult (lat. lingua = limbă, serratus = asemănător unui fierăstrău)(17). Astfel, corpul este turtit dorsoventral, cu extremitatea anterioară mai lată decât coada, ceea ce îl face să se asemene cu o limbă (figura 1).

Figura 1. Femelă adultă de Linguatula serrata

Prezintă o segmentare externă (peste 80-90 de segmente), fiind acoperit cu un schelet exterior care conţine chitină, asemănător artropodelor. Fiecare inel este prevăzut cu spini minusculi dispuşi în rânduri(1). La nivelul extremităţii proximale se află orificiul bucal dispus subterminal, flancat de două perechi de cârlige, câte o pereche de fiecare parte, cu ajutorul cărora se fixează de mucoasa nazofaringelui. Se hrăneşte cu sângele, limfa şi fluidele gazdei. La adulţi se constată un dimorfism sexual evident; femela poate atinge o lungime de până la 12-13 cm, în timp ce masculul ajunge până la 2 cm lungime(17). După împerechere, femelele elimină un număr mare de ouă zilnic, care au formă ovoidală (70 x 90 µm) şi culoare maroniu-gălbuie(17), în interiorul cărora se formează larvele. Există două posibilităţi prin care ouăle pot ajunge să contamineze mediul extern: fie sunt expulzate concomitent cu secreţiile nazale ale gazdei, fie, cea de-a doua posibilitate, secreţiile cu ouă pot fi deglutite de către gazdă şi eliminate prin fecale. Formele nimfale, care se dezvoltă în corpul gazdelor intermediare, au dimensiuni variabile, ajungând până la 6 mm lungime şi până la 1,4 mm lăţime în partea anterioară, respectiv 0,38 mm lăţime la nivelul cozii (20,22), iar corpul lor este acoperit în întregime de spini dispuşi pe rânduri(17,23).

Răspândire:
L. serrata are o distribuţie globală, însă este mai răspândit în regiunile calde subtropicale şi temperate din Asia, Orientul Mijlociu, Europa, Africa de Nord, America şi Australia(1,11,12,24). Prevalenţa acestui parazit este diferită de la o regiune geografică la alta, atât la gazdele definitive, cât şi în rândul celor intermediare.

În România, linguatuloza fost descrisă atât la carnivorele domestice(10), cât şi la cele sălbatice(5,6). De asemenea, studii anterioare au evidenţiat prezenţa infestaţiei cu L. serrata la erbivorele domestice(18,20) şi sălbatice(2,12).

Infestaţia umană este mai frecvent întâlnită în ţările din Orientul Mijlociu, unde boala este endemică. Însă cazuri de linguatuloză umană au fost raportate şi în alte ţări, cum ar fi Germania, Bulgaria, SUA, India şi China(3,16,26).

Ciclul biologic:
Pentru desfăşurarea ciclului biologic (figura 2), L. serrata are nevoie de o gazdă intermediară, reprezentată de un erbivor (domestic sau sălbatic)(1,17). Aşa cum s-a menţionat anterior, paraziţii adulţi trăiesc în căile respiratorii anterioare ale gazdelor definitive, unde elimină ouă care sunt împrăştiate în mediul extern prin secreţiile nazofaringiene, dar pot fi înghiţite şi eliminate prin fecale. Ajunse în mediul extern, pe iarbă sau în apă, ouăle sunt ingerate de erbivorele receptive (gazde intermediare)(4). Ajunse în tubul digestiv al acestora, din ouă ies larve care migrează prin peretele intestinal şi se îndreaptă către limfonoduri şi alte viscere, cum ar fi plămânii, ficatul, rinichii şi splina şi, mai rar, ochii(1). În viscere, larvele se încapsulează, devenind chisturi. În aceste chisturi, larvele suferă năpârliri până la stadiul de nimfă, care este stadiul infestant. Nimfa este eliberată din chist când viscerele erbivorelor sunt consumate de gazdele definitive(27). În stomacul gazdei definitive, nimfele sunt eliberate din chisturi şi îşi încep migrarea prin esofag spre nazofaringe, unde se fixează cu ajutorul cârligelor din jurul gurii. La acest nivel îşi termină dezvoltarea în şase-şapte luni, după care încep să se reproducă(17).

Omul poate deveni gazdă definitivă accidentală (forma nazofaringiană), în urma consumului de viscere crude sau insuficient pregătite termic, provenite de la gazde intermediare infestate(4,8,23,27). În unele ţări din estul Mediteranei (Iran, Turcia, Liban) se consumă produse alimentare tradiţionale care conţin ficat, limfonoduri, pulmoni şi intestine de oaie sau de la alte erbivore, gătite scurt timp sau crude. În cazul în care aceste organe provin de la erbivore infestate, se poate realiza infestarea omului. Ajunse la nivelul stomacului, nimfele sunt eliberate din chisturi şi migrează prin esofag către segmentul nazofaringian şi sinusurile frontale, antrenând apariţia linguatulozei buconazofaringiene, cunoscută sub numele de sindromul Halzoun în Orientul Mijlociu, în special în Liban(8,19). În Sudan, boala este cunoscută ca sindromul Marrara (Marrara este o specialitate locală preparată din ficat crud, pulmoni, trahee şi rumen de oaie şi capră)(16,19). Omul poate deveni gazdă intermediară (forma viscerală) prin consumul de apă sau de legume contaminate cu ouă eliminate de gazdele definitive(4,8,27). Studii anterioare au semnalat identificarea nimfelor de L. serrata în ficat, pulmon, limfonoduri, precum şi în camera anterioară a ochiului(3,26).

Simptomatologie:
În mod obişnuit, tabloul clinic din linguatuloza canină este variabil şi nespecific. Uneori, câinii şi pisicile cu linguatuloză nu prezintă semne clinice, infecţia trecând neobservată. În alte situaţii, se constată simptome respiratorii nespecifice, care uneori pot deveni severe(4). Acestea sunt reprezentate de rinită sau rinofaringită, strănut şi tuse cronică, acompaniate de scurgeri nazale, purulente sau chiar sangvinolente.

În cazul erbivorelor, animalele infestate rămân asimptomatice, însă în infestaţiile masive se pot observa semne clinice corespunzătoare organului afectat.

După cum s-a amintit anterior, contaminarea omului se realizează de regulă prin ingerarea de alimente sau apă contaminate, manifestându-se ca formă nazofaringiană sau viscerală(17), deşi multe cazuri rămân asimptomatice(26). Forma nazofaringiană se exprimă prin: disconfort şi senzaţie de înţepătură la nivelul gâtului, care se poate extinde până la urechi; congestie edematoasă a gingiilor şi faringelui; prurit auricular; surditate; cefalee frontală; tuse; strănut; rinoree cu secreţii de culoare galbenă; epiforă; edem facial; dispnee şi disfagie(17,23).

Forma viscerală se exprimă printr-un tablou simptomatic corespunzător organului în care s-au localizat formele larvare ale parazitului. Printre simptomele observate la pacienţii infestaţi au fost descrise durere, tuse cronică şi transpiraţii nocturne în cazul localizărilor toraco-abdominale(16), diminuarea vederii, înroşirea ochiului şi lăcrimare, în cazul localizărilor oculare(3).

Diagnosticul:
În cazul carnivorelor domestice, linguatuloza poate fi suspectată la animalele care prezintă semne respiratorii, cum ar fi dispnee, strănut, frecarea botului de obiectele din jur şi jetaj, iar din anamneză reiese că: pacientul provine dintr-o zonă endemică; sau trăieşte în jurul abatoarelor, punctelor de sacrificare ori în gospodării unde se sacrifică erbivore, având posibilitatea de a consuma viscere.

La animalele res­pective se recomandă examinarea secreţiilor nazale şi a fecalelor prin metode de flotaţie, în vederea depistării ouălor(13), deşi eliminarea lor este intermitentă, antrenând obţinerea unor rezultate fals negative. La câinii cu semne de rinită sau rinofaringintă se recomandă aplicarea rinoscopiei, metodă care permite vizualizarea paraziţilor adulţi.

Tratament:
La câinii infestaţi cu L. serrata, spălăturile nazale cu ser fiziologic călduţ ajută la detaşarea şi eliminarea paraziţilor. De asemenea, se poate apela la îndepărtarea lor chirurgicală prin rinoscopie. Tratamentul medicamentos constă în administrarea de milbemicin oxime sau moxidectin/imidacloprid(13,28).

Prevenire:
Nu există o medicaţie pentru controlul infestaţiei cu L. serrata, însă se pot institui măsuri de prevenţie prin care se rupe lanţul biologic. O măsură importantă se referă la interzicerea administrării în hrana carnivorelor domestice a viscerelor crude provenite de la animalele infestate (erbivorele domestice). În cazul omului, se recomandă respectarea măsurilor de igienă: spălarea frecventă a mâinilor cu săpun; evitarea contactului cu fecalele animalelor de companie; spălarea legumelor provenite din grădinile gospodăriilor unde sunt prezenţi câini şi pisici, care pot contamina zarzavaturile cu ouăle eliminate prin fecale sau scurgeri nazale. În zonele endemice, trebuie acordată o atenţie sporită provenienţei organelor folosite la prepararea produselor tradiţionale din viscere crude.    

Autor corespondent: Poliana Tudor, e-mail: polianatudor@yahoo.com

Bibliografie:
Attia MM, Ismael E, Saleh NMK. A sensitive serodiagnostic tool for the detection of active infection of zoonotic visceral and nasopharyngeal linguatulosis. Vet World. 2019;12(6):883-889.
Barton DP, Gherman CM, Zhu X, Shamsi S. Characterization of tongue worms, Linguatula spp. (Pentastomida) in Romania, with the first record of an unknown adult Linguatula from roe deer (Capreolus capreolus Linnaeus). Parasitol Res. 2022;121:2379-2388.
Bhende MA, Biswas J, Raman M, Bhende PS. Linguatula serrata in the anterior chamber of the eye. Indian J Ophthalmol, 2014;62:1159-1161.
Berberich M, Grochow T, Roßner N, Schmäschke R, Rentería-Solís Z. Linguatula serrata in an imported dog in Germany: Single-case or emerging disease? Vet Parasitol Reg Stud Reports. 2022 May;30:100717. 
Gherman CM, Mihalca AD. A synoptic overview of golden jackal parasites reveals high diversity of species. Parasit Vectors. 2017;10:419. 
Gherman C, Cozma V, Mircean V, Brudaşcă F, Rus N, Deteşan A. Zoonoze helmintice la specii de carnivore sălbatice din fauna Tomâniei. Scientia Parasitologica. 2002;3(2):17-21.
Gjerde B. Phylogenetic position of Linguatula artica and Linguatula serrata (Pentastimida) as inferred from the nuclear 18S rRNA gene and the mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I gene. Parasitol Res. 2013;112:3517-3525.
Hajipour N, Baghaefar H, Hassanzadeh P, Ketzis J. Prevalence and risk factots of Linguatula spp. in slaughter animals in Tbriz, Iran, and methods for nymphal stage inactivation. Int J Foof Microbiol. 2024;413:110571.
Hodžić A, Alić A, Klebić I, Kadrić M, Brianti E, Duscher GG. Red fox (Vulpes vulpes) as a potential reservoir host of cardiorespiratory parasites in Bosnia and Herzegovina. Vet Parasitol. 2016;223:63-70. 
Ioniţă M, Mitrea IL. Linguatula serrata (Pentastomida: Linguatulidae) infection in dog, Romania: a case report. AgroLife Sci J. 2016;5(2):85-89.
Islam R, Anisuzzaman, Hossain MS, Alam Z, Islam A, Khan AHNA, Kabir ME, Hatta T, Alim A, Tsuji N. Linguatula serrata, a food-borne zoonotic parasites, in livestock in Bangladesh: Some pathologic and epidemiologic aspects. Vet Parasitol Reg Stud Reports. 2018;13:135-140. 
Jitea BAM, Imre M, Florea T, Sîrbu CB, Luca I, Stancu A, Cireşan AC, Dărăbuş Gh. Characterization of the tongue worm, Linguatula serrata (Pentastomida), identified from hares (Lepus europaeus) in Romania. Int J Mol Sci. 2023;24:12927. 
Lefkaditis M., Zapantes I., Giannouli A. Management of Linguatula serrata infestation in a dog from Greece: a case report. J Hellenic Vet Med Soc. 2023;74(3):6281-6285.
Macrelli M, Mackintosh A. Tongue worm (Linguatula serrata) infection in a dog imported into the United Kingdom from Romania. Vet Rec Case Rep. 2022;10(2):e281.
Marchetti V, Macchioni F, Gori E, Venco L, Papini RA. Linguatula serrata (Pentastomida: Linguatulidae) infection in a paucisymptomatic greyhound imported from Romania to Italy: a case report and literature overview. Open Vet J. 2023;13(8):1044-1055.
Mateva SA, Nikolova MR, Karaivanov MP, Marinova PE. Rare case of human visceral linguatuliasis in Bulgaria diagnosed on biopsy specimen. J Biomed Clin Res. 2013;6(2):131-134.
Mehlhorn H. Linguatula serrata. In: Mehlhorn H. (eds) Encyclopedia of Parasitology. Springer, Berlin, Heidelberg, 2016. https://doi.org/10.1007/978-3-642-27769-6_1756-2.
Miclăuş V, Mihalca AD, Negrea O, Oană L. Histological evidence for inoculative action of immature Linguatula serrata in lymph nodes of intermediate host. Parasitol Res. 2008;102:1385-1387.
Musharrafieh U, Hamadeh G, Touma A, Fares J. Nasopharyngeal linguatulosis or halzoun syndrome: clinical diagnosis and treatment. Rev Assoc Med Bras. 2018;64(2):1081-1084.
Negrea O. Morphological observation on Linguatula serrata larva stages. Sci Parasitol. 2007;2-3:60-63.
Pavlović I, Penezić A, Ćosić N, Burazerović J, Maletić V, Ćirović D. The first report of Linguatula serrata in grey wolf (Canis lupus) from Central Balkans. J Hellenic Vet Med Soc. 2017;68(4):687-690. 
Rezaei F, Tavassoli M, Hashemnia M, Naem S, Gholizadeh M. Some morphological data of various stages of Linguatula serrata. J Fac Vet Med Istanbul Univ. 2016;42(1):38-46.
Siavashi MR, Assmar M, Vatankhah A. Nasopharyngeal pentastomiasis (Halzoun): report of 3 cases. Iran J Med Sci. 2002;27(4):191-192.
Shamsi S, Barton DP, Zhu X, Jenkins DJ. Characterisation of the tongue worm, Linguatula serrata (Pentastomida: Linguatulidae), in Australia. Int J Parasitol Parasites Wildl. 2020 Jan 25;11:149-157. 
Springer A, Fiedler H, Raue K, Strube C. Linguatula serrata-infection in a dog imported from Romania to Germany. Tierarztl Prax Ausg K Kleintiere Heimtiere. 2018;46:260-264 (article in German language).
Tape D, Winzer R, Büttner DW, Ströbel P, Stich A, Klinker H, Frosch M. Linguatuliasis in Germany. Emerg Infect Dis. 2006;12(6):1034-1035.
Tavasoli M, Hobbenaghi R, Kargozari A, Rezaei H. Incidence of Linguatula serrata nymphs and pathological lessions of mesenteric lymph nodes in cattle from Urmia, Iran. Bulg J Vet Med. 2018;21 (2):206-211.
Thomas M. Linguatula serrata in an imported Romanian street dog. Vet Rec. 2018;182(4):112-113.
Villedieu E, Sanchez RF, Jepson RE, Ter Haar G. Nasal infestation by Linguatula serrata in a dog in the UK: a case report. J Small Anim Pract. 2017;58(3):183-186.

SURSA: https://www.medichub.ro/reviste-de-specialitate/practica-veterinara-ro